Primeiro estudo de paleoproteoma de otólitos fósseis de peixes e a preservação imaculada do hospedeiro de cristal biomineral

Scientific Reports volume 13, Artigo número: 3822 (2023) Citar este artigo

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Os otólitos são componentes de carbonato de cálcio do órgão estatoacústico responsável pela audição e manutenção do equilíbrio corporal em peixes teleósteos. Durante a sua formação, o controlo sobre, por exemplo, a morfologia e o polimorfo de carbonato é influenciado por proteínas complexas insolúveis semelhantes a colagénio e por conjuntos de proteínas solúveis não colágenas; muitas dessas proteínas são incorporadas à sua estrutura cristalina de aragonita. No entanto, no registo fóssil estas proteínas são consideradas perdidas através de processos diagenéticos, dificultando estudos de mecanismos de biomineralização passados. Aqui relatamos a presença de 11 proteínas específicas de peixes (e várias isoformas) em otólitos de pescada ficida do Mioceno (ca. 14,8-14,6 Ma). Esses otólitos fósseis foram preservados em argilas impermeáveis ​​à água e exibem características microscópicas e cristalográficas indistinguíveis dos representantes modernos, consistentes com um estado de preservação excepcionalmente primitivo. Na verdade, esses otólitos fósseis retêm ca. 10% das proteínas sequenciadas de contrapartes modernas, incluindo proteínas específicas para o desenvolvimento do ouvido interno, como proteínas semelhantes a otolina-1 envolvidas no arranjo dos otólitos no epitélio sensorial e proteínas semelhantes a otogelina/otogelina que estão localizadas no acelular membranas do ouvido interno em peixes modernos. A especificidade destas proteínas exclui a possibilidade de contaminação externa. A identificação de uma fração de proteínas idênticas em otólitos modernos e fósseis de pescada implica um processo de biomineralização do ouvido interno altamente conservado ao longo do tempo.

A paleoproteómica é um campo de investigação em aceleração que fornece novas perspectivas sobre, por exemplo, a evolução dos processos de biomineralização ao longo do tempo e refina a nossa compreensão dos restos fósseis1. Embora os estudos de ADN antigo estejam limitados a alguns milhões de anos porque o ADN se degrada relativamente rápido após a morte celular2, o estudo de proteínas mais estáveis ​​permanece no registo fóssil oferece uma oportunidade para explorar a função das proteínas e a sua evolução ao longo de escalas de tempo geológicas; de vários a centenas de milhões de anos3. Estudos paleoproteômicos de biominerais como ossos, dentes e conchas são particularmente promissores porque tais estruturas têm alto potencial de preservação de resíduos proteicos incorporados em espécimes fósseis bem preservados. Aqui, exploramos esse potencial em estruturas fossilizadas de carbonato de cálcio do ouvido interno de peixes teleósteos (otólitos). Os otólitos de peixes são, em contraste com os restos osteológicos de peixes, frequentemente encontrados no registo fóssil durante o Mesozóico, e com abundância crescente nos estratos Cenozóicos4. Devido à sua morfologia específica do táxon, esses fósseis são fundamentais para a interpretação da paleobiodiversidade de peixes e para reconstruções paleoambientais baseadas em suas composições de isótopos e oligoelementos . Embora as estruturas minerais de carbonato de cálcio otólito possam se assemelhar a agregados de cristais precipitados inorganicamente, elas são na verdade compostos minerais orgânicos complexos, semelhantes a muitos outros carbonatos biogênicos . Estudos do moderno processo de biomineralização de otólitos mostraram que as macromoléculas orgânicas, proteínas em particular, controlam aspectos-chave da formação de otólitos, incluindo a regulação do transporte de cálcio, nucleação e estado de saturação no local de cristalização, modulando ativamente o crescimento do cristal de aragonita8. Na verdade, a seleção rigorosa de um polimorfo específico de carbonato de cálcio (aragonita em oposição a, por exemplo, calcita ou vaterita) também demonstrou ser controlada por proteínas, como ácido aspártico e resíduos de serina, que atraem cátions de cálcio para a superfície do cristal em crescimento. e favorecem um empacotamento de íons mais denso (isto é, aragonítico) . Até à data, várias centenas de proteínas foram identificadas em otólitos de peixes modernos, muitas das quais se pensa estarem diretamente envolvidas na biomineralização . As proteínas conhecidas por estarem envolvidas na biomineralização dos otólitos podem ser divididas em dois grupos principais: (1) complexos de proteínas estruturais insolúveis semelhantes ao colágeno e (2) proteínas solúveis não colágenas (NCPs). As proteínas semelhantes ao colágeno, como a otolin-1, criam uma estrutura para o crescimento do biomineral; a otolin-1 possui homologia de sequências com o colágeno X, proteína também envolvida na ossificação endocondral e no reparo de fraturas ósseas11. Os NCPs solúveis são geralmente proteínas altamente ácidas e intrinsecamente desordenadas (IDPs) que regulam diretamente a nucleação, a orientação e o crescimento de cristais. Tais IDPs foram identificados em vários táxons de peixes, por exemplo, Starmaker (Stm) em peixe-zebra7, Starmaker-like (Stm-l) em medaka12 e Otolith Matrix Macromolecule-64 (OMM-64) em truta arco-íris13, e seu papel na biomineralização foi minuciosamente caracterizado14,15,16,17.